Chính phủ là cơ quan hành pháp và hành chính cao nhất của nhà nước Xô Viết.  Nó được thành lập tại Phiên họp toàn thể lần thứ nhất của Xô viết tối cao (cuộc họp chung của Xô viết Liên bang và Xô viết các dân tộc ), và phải bao gồm chủ tịch chính phủ, các cấp phó đầu tiên của ông ta , các đại biểu , bộ trưởng , nhà nước. chủ tịch ủy ban và chủ tịch chính phủ cộng hòa. Thủ tướng có thể giới thiệu những cá nhân mà ông thấy thích hợp làm thành viên trong hội đồng chính phủ cho Xô Viết Tối cao. Chính phủ đã xin từ chức trước phiên họp toàn thể đầu tiên của một Xô Viết Tối cao mới được bầu.

Chính phủ chịu trách nhiệm trước Xô Viết Tối cao và Đoàn Chủ tịch . Nó thường xuyên báo cáo với Xô viết tối cao về công việc của mình,  cũng như được giao nhiệm vụ giải quyết mọi công việc hành chính nhà nước thuộc thẩm quyền của Liên Xô mà không thuộc trách nhiệm của Xô viết tối cao hay Đoàn chủ tịch. Trong giới hạn của mình, chính phủ có trách nhiệm:

• Quản lý nền kinh tế quốc dân và xây dựng, phát triển văn hoá - xã hội.
• Xây dựng và đệ trình các kế hoạch 5 năm về "phát triển kinh tế và xã hội" cho Xô viết tối cao cùng với ngân sách nhà nước.
• Bảo vệ lợi ích của nhà nước, tài sản xã hội chủ nghĩa, trật tự công cộng và bảo vệ quyền của công dân Liên Xô.
• Đảm bảo an ninh nhà nước.
• Các chính sách chung cho các lực lượng vũ trang Liên Xô và xác định số lượng công dân sẽ được nhập ngũ.
• Các chính sách chung liên quan đến quan hệ đối ngoại của Liên Xô và thương mại , hợp tác kinh tế, khoa học - kỹ thuật và văn hóa của Liên Xô với nước ngoài cũng như quyền xác nhận hoặc bác bỏ các điều ước quốc tế mà Liên Xô đã ký kết.
• Thành lập các tổ chức cần thiết trong chính phủ liên quan đến kinh tế, phát triển văn hóa xã hội và quốc phòng.

Chính phủ có thể ban hành các nghị định và nghị quyết và sau đó xác minh việc thực thi chúng. Tất cả các tổ chức có nghĩa vụ tuân theo các sắc lệnh và nghị quyết do chính phủ ban hành.  Hội đồng Liên minh cũng có quyền đình chỉ tất cả các nhiệm vụ và sắc lệnh do chính nó hoặc các tổ chức trực thuộc ban hành.  Hội đồng điều phối và chỉ đạo công việc của các nước cộng hòa liên hiệp và các bộ liên hiệp, ủy ban nhà nước và các cơ quan khác trực thuộc nó.  Thẩm quyền của chính phủ và Đoàn Chủ tịch đối với các thủ tục và hoạt động của họ cũng như các mối quan hệ của hội đồng với các cơ quan cấp dưới đã được Luật về Hội đồng Bộ trưởng Liên Xô quy định trong hiến pháp Liên Xô .

Mỗi nước cộng hòa liên hiệp và nước cộng hòa tự trị đều có các chính phủ riêng do cơ quan lập pháp cộng hòa của nước cộng hòa liên hiệp hoặc nước cộng hòa tự trị tương ứng thành lập. Các chính phủ của Đảng Cộng hòa không thuộc quyền hợp pháp của chính phủ Liên minh, nhưng họ có nghĩa vụ trong các hoạt động của mình phải được hướng dẫn bởi các sắc lệnh và quyết định của chính phủ Liên minh. Đồng thời, các bộ cộng hòa liên hiệp có sự phục tùng kép - chúng đồng thời đệ trình lên chính phủ cộng hòa liên hiệp, trong khuôn khổ mà chúng được thành lập và cho chính phủ liên hiệp tương ứng, các mệnh lệnh và hướng dẫn lẽ ra phải được hướng dẫn trong hoạt động của họ. Trái ngược với các bộ cộng hòa liên hiệp của cộng hòa liên hiệp, các bộ cộng hòa chỉ trực thuộc chính phủ của nước cộng hòa liên hiệp tương ứng.

Quan hệ Đảng - Chính phủ

Lenin đã tìm cách tạo ra một cơ cấu chính quyền độc lập với bộ máy đảng.  Valerian Osinsky lặp lại lời chỉ trích của Lenin, nhưng Grigory Zinoviev đã đáp lại lời chỉ trích vào năm 1923 bằng cách nói rằng "Mọi người đều hiểu rằng Bộ Chính trị của chúng tôi là cơ quan chính của nhà nước."  Boris Bazhanov , thư ký riêng của Joseph Stalin , cũng có quan điểm tương tự.  Theo Bazhanov, việc bổ nhiệm các ủy viên nhân dân do Bộ Chính trị của đảng đưa ra và được Hội đồng Nhân dân phê chuẩn sau đó.  Hệ thống chính phủ không chính thức này, trong đó đảng quyết định và chính phủ thực hiện, kéo dài cho đến nhiệm kỳ lãnh đạo của Mikhail Gorbachev .